Natural de Washington DC, obteve a licenciatura em Letras (BA) na University of Virginia. Viveu na Colômbia, no Brasil e em França antes de se radicar em Lisboa, em 1987. Trabalha, em regime de freelancer, como escritor, tradutor, investigador e crítico. Fala e escreve inglês, português, italiano, francês e espanhol. Conferencista sobre Fernando Pessoa, tradução literária e outros temas. Editor da secção portuguesa de www.poetryinternational.org (2003-2005), continua a colaborar para o sítio como tradutor. Colabora com a Assírio & Alvim desde 1998, ano em que publicou a sua edição do Livro do Desassossego, de Bernardo Soares. De lá para cá tem sido o responsável pela edição de muitos livros de Fernando Pessoa nesta editora. Tem tido um papel decisivo na divulgação da literatura lusófona no mundo anglo-saxónico, graças às suas traduções de Fernando Pessoa, Sophia de Mello Breyner, António Lobo Antunes, Antero de Quental, Luís de Camões e João Cabral de Melo Neto, entre muitos outros. A sua actividade como tradutor valeu-lhe a atribuição de diversos prémios dos quais destacamos o PEN Award for Poetry in Translation (1999), o Calouste Gulbenkian Translation Prize (2002) e o Harold Morton Translation Prize (2006). Foi distinguido com o Prémio Pessoa (2012). Nas palavras do presidente do júri que presidiu à entrega deste prémio, Richard Zenith tornou-se «cidadão de Portugal por dedicação e louvor a uma obra, a de Fernando Pessoa, uma literatura, a nossa, e uma língua, a portuguesa».